В 1996 году летом состоялся релиз операционной системы Windows NT 4.0 Server. В качестве аппаратных требований был указан процессор с частотой 33 МГц, 32 Мб оперативной памяти и 150 Мб на жёстком диске. По словам Microsoft, Windows NT 4.0 Server появилась во времена правления крупных дорогих серверов на Unix, работа с которыми требовала высокого уровня технической подготовки. Программный инженер компании Дэвид Катлер создал ядро, которое легло в основу NT. Впервые задействовав интуитивно понятный интерфейс потребительских версий Windows, компании получили возможность быстро создавать серверы печати, файлов и приложений на обычных компьютерах.
Далее вышла Windows 2000 Server (с ней Microsoft говорит о начале эры Enterprise), в которой компания принесла более высокий уровень масштабируемости, надёжности и доступности, добавив то, что сейчас известно как Active Directory, групповые политики, политики безопасности в рамках предприятия, централизованные группы и разрешения.
Следом вышла Windows Server 2003, впервые поднявшая требование к оперативной памяти с 32 Мб до 512 Мб, процессор нужен был с частотой 400 МГц, жёсткий диск 1,5 Гб. Тогда же был представлен .Net Framework и на смену Active Server Pages, C++ и Visual Basic программисты получили ASP.Net, C#, и VB.Net.
Windows Server 2008 запустила, по терминологии Microsoft, эру датацентров. Это были последние 32-разрядные серверы, в них появились режим Server Core и заложены основы Hyper-V. Далее случился релиз Windows Server 2012 - «облачной системы». Нынешней осенью состоится релиз Windows Server 2016, уже доступна версия Technical Preview.